Donnergrollen über Equestria! Prinzessin Twilight Sparkle steckt mitten in den Vorbereitungen für das große Freundschaftsfestival, als der mächtige Sturmkönig und seine Kommandantin Tempest Shadow mit ihren Truppen und einem gemeinen Plan in Ponyville einfallen. Tempest war einst selbst Bewohnerin von Equestria, doch als Kind verlor sie ihr magisches Horn und damit auch den Glauben an die Macht der Freundschaft. Um ihre Zauberkraft zurückzugewinnen, kämpft sie jetzt an der Seite des furchteinflößenden Sturmkönig, der den Prinzessinnen von Ponyville all ihre magischen Fähigkeiten rauben will. Aber so einfach geben Twilight und ihre fünf besten Freundinnen nicht auf! Sie ergreifen die Flucht, um Hilfe zu holen. Mit Tempest immer dicht auf den Fersen, schlagen sie sich mit einem zwielichtigen Kater namens Capper herum, fliegen mit dem Luftschiff von Kapitän Celaenos schrägen Vögeln und landen schließlich im glitzernden Unterwasserkönigreich Seaquestria. Werden die Ponys dort Verbündete für den Kampf um ihr Zuhause finden?...
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